Den ersten Musikunterricht erhielt François Couperin von seinem Vater Charles und seinem gleichnamigen Onkel François. Von 1685 bis 1723 war er, wie die meisten Mitglieder seiner Familie, Organist an der Kirche St. Gervais in Paris. 1693 erhielt Couperin die Stelle des Organisten an der Königlichen Kapelle in Versailles. Als Lully 1687 starb und Ludwig XIV. schwer erkrankte, wandelte sich der Musikgeschmack des Königs und seines Hofes. Ludwigs zweite Frau, Madame de Maintenon, lenkte sein Interesse auf die bedächtigere Kirchen- und Kammermusik. François Couperins Amt war sehr vielschichtig: Er wurde in Versailles Lehrer der königlichen Familie, hatte Orchester- und Organistendienst und blieb auch in der Kirche St. Gervais tätig. Als ihn Ludwig noch zum Hofkomponisten für sakrale Musik ernannte, bedeutete das einen erheblichen Zeitaufwand: Der musikalisch hochbegabte König wollte jedes Stück nur einmal bei den Festlichkeiten, den Konzerten und dem täglichen Zeremoniell in der Schlosskapelle hören. Ludwig XIV. sah zeitlebens Glauben und Kirche als wichtigen Pfeiler seiner Macht und deren Legitimation. Dementsprechend pflegte er sie auch in Form der Musik und schätzte Couperins Messen, von denen die Messe „à l'usage ordinaire des paroisses pour les fêtes solemnelles“ die bekannteste ist. Neben der Orgel war Couperin auch ein begnadeter Cembalist, wurde bald „Maître de Clavecin du Duc de Bourgogne“ genannt und Lehrer der Prinzen und Prinzessinnen. Ab 1714 ging er fast jeden Sonntag nach Versailles, wo nachmittags die königlichen Kammerkonzerte mit seinen „Concerts royaux“ stattfanden. Das Ensemble war meist nur klein: Cembalo (meist Couperin), Violine, Bassviola, Oboe und Fagott. Diese kleinen Konzerte, die ausschließlich für den König komponiert wurden, hatten eine unterhaltende und graziös-charmante Art, die der nun 75-jährige Ludwig XIV. sehr schätzte. In ihnen trachtete Couperin, den spielerischen italienischen und den eher ernsten französischen Geschmack zu vereinen, wie er über seine „Concerts royaux“ selbst geschrieben hat. Als Ludwig 1715 starb, fand Couperin zwar neue Gönner am Hofe, doch wurde es unter dem Interimsregenten Kardinal Fleury in Versailles sehr ruhig. Der Kardinal hielt nicht viel von Repräsentation und Festen und reduzierte sie auf ein Mindestmaß. So konnte sich François Couperin abermals auf sein Organistenamt in St. Gervais konzentrieren, bis er es aus gesundheitlichen Gründen 1723 aufgab. Daneben erteilte er weiterhin Unterricht für Mitglieder des Königshauses, darunter die polnische Prinzessin Maria Leszczyńska, Gattin von Ludwig XV.